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Scientific Reports volumen 13, número de artículo: 426 (2023) Citar este artículo

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La angiosperma Nanjinganthus del Jurásico temprano ha desencadenado un acalorado debate entre los botánicos, en parte debido al hecho de que los óvulos encerrados eran visibles a simple vista sólo cuando el ovario estaba roto, pero no eran visibles cuando el ovario cerrado estaba intacto. Aunque las tecnologías tradicionales no pueden confirmar la existencia de óvulos en un ovario cerrado, la Micro-CT recientemente disponible puede revelar de forma no destructiva características internas de plantas fósiles. Aquí, realizamos observaciones Micro-CT en compresiones carbonificadas tridimensionales preservadas de Nanjinganthus. Nuestros resultados corroboran la conclusión dada por Fu et al., a saber, que Nanjinganthus es una angiosperma del Jurásico Temprano.

El descubrimiento de la angiosperma Nanjinganthus1 del Jurásico temprano desencadenó un acalorado debate botánico entre los botánicos2,3,4,5,6. Cuando afirmaron la existencia de dos o más óvulos dentro de un ovario de Nanjinganthus1,6, hubo un dilema para Fu et al.: en un solo ejemplar de flor de Nanjinganthus, el óvulo es visible cuando el ovario está roto o es invisible cuando el ovario está intacto y cerrado, pero no se ve ningún óvulo en un ovario cerrado intacto, ya que las tecnologías tradicionales no permiten demostrar tanto los óvulos como el ovario intacto que lo encierra en una sola muestra. Técnicamente, si estas dos características (óvulos y ovario cerrado) no pueden probarse en un solo espécimen, la afinidad angiosperma de Nanjinganthus sigue siendo especulativa. Esto deja a Fu et al.1,6 vulnerables a las críticas. La aplicación de la tecnología Micro-CT nos permite revelar de forma no destructiva las características internas que de otro modo serían difíciles o imposibles de mostrar en las plantas fósiles7. Para disipar esta duda final sobre Nanjinganthus, realizamos observaciones Micro-CT en compresiones carbonificadas de Nanjinganthus conservadas tridimensionalmente. Los resultados corroboran la conclusión de que Nanjinganthus es una angiosperma del Jurásico Temprano.

PB22279 es una flor coalificada comprimida de arriba hacia abajo (Fig. 1a). El diámetro de la flor es de aproximadamente 8,6 mm, mientras que el diámetro del ovario es de aproximadamente 3,5 mm (Fig. 1a). La flor epígina tiene pétalos y sépalos en el borde superior del ovario (Fig. 1a). El techo del ovario original es integral, sella el ovario por completo y solo es vagamente visible en la sección virtual Micro-CT de la flor (Fig. 1a-c). Los óvulos quedan eclipsados ​​por el techo del ovario (Fig. 1a, b). Los resultados de la observación por micro-CT muestran que hay al menos dos óvulos dentro del ovario (Fig. 1c-g). Los óvulos varían en tamaño, forma y orientación (Fig. 1c-g). Un óvulo es ovalado, 2,22 × 1,95 mm (Fig. 1d, e), mientras que el otro óvulo es truncado-cuneado, 2,0 × 1,24 mm (Fig. 1f, g). Los óvulos tienen de 0,22 a 0,27 mm de espesor (Fig. 1c). El orden de aparición de óvulos, ovario y pétalos en un video coincidió con que la flor es epígina (Video complementario V1, V2).

Nanjinganthus dendrostyla y sus óvulos dentro del ovario. PB22279. Toda la barra de escala = 1 mm. (a) Vista de arriba hacia abajo de la compresión coalificada, con un ovario (o) en el centro y uno de los pétalos (p) desprendiéndose de los sedimentos. Los contornos de los pétalos y el ovario están marcados con líneas discontinuas. Reproducido de Fu et al.6. (b) Techo de ovario integral, con grietas por conservación. (c – g) son secciones virtuales de micro-CT. Reproducido de Fu et al.6. (c) Corte vertical que muestra dos óvulos (flechas negras) cubiertos por el techo del ovario (flecha blanca). (d,e) Dos secciones transversales que muestran un óvulo ovalado dentro del ovario, se refieren al recuadro, en el que un óvulo es de color gris. (f,g) Dos secciones transversales que muestran otro óvulo truncado-cuneado en el ovario, se refieren al recuadro, en el que un óvulo es de color gris.

PB180516 tiene múltiples flores coalificadas acumuladas en el sedimento (Fig. 2a). La flor en la que se centra este estudio está completamente incrustada en el sedimento y, por lo tanto, es invisible a simple vista (Fig. 2b-h). La flor se conserva tridimensionalmente, con un ovario que incluye una parte basal en forma de cuenco y un techo de ovario (Fig. 2b-h). El diámetro del ovario es de 2,5 a 3,4 mm. En la parte superior del ovario hay un techo de ovario de capas delgadas que lo sella y alrededor del ovario hay pétalos (Fig. 2f-h). Se pueden reconocer al menos dos óvulos dentro del ovario (Fig. 2b-h). En una sección vertical virtual, se puede ver un óvulo adherido a la pared lateral del ovario a través de un funículo (Figs. 2f, h, 4; Video complementario V3, V4).

Nanjinganthus dendrostyla y sus óvulos dentro del ovario. PB180516. Todas las barras de escala = 1 mm, excepto las anotadas. (a) Varias compresiones carbonificadas incrustadas en limolita. Barra de escala = 1 cm. (b – e) Secciones transversales virtuales, en orden ascendente, del ovario de una flor completamente incrustada (invisible, en el rectángulo de a) en la muestra que se muestra en (a). (f,g) Dos secciones verticales virtuales de la flor que se muestran en (b-e), que muestran un ovario con un techo de ovario (triángulos) y pétalos (p). (h) Una vista detallada de la región rectangular en (f), que muestra un óvulo funipéndulo (o) adherido a la pared interna del ovario que tiene un techo (triángulos) y pétalos (p). Para que sea más fácil de observar, la figura está estirada verticalmente en un 700%.

PB22281 es una flor carbonizada comprimida lateralmente incrustada en el sedimento (Fig. 3a). Mediante el desmontaje, se elimina la porción periférica del ovario en primer plano, exponiendo los detalles cerca del techo del ovario (Fig. 3b-d). El techo del ovario tiene una especie de cúpula plana, lo que hace que el ovario esté aislado (Fig. 3b-d). El techo del ovario tiene superficies exteriores e interiores lisas, de 122 μm de espesor, en la parte superior del ovario (Fig. 3b-d). La ausencia de sedimento en el ovario sugiere que el ovario está completamente cerrado por el techo del ovario (Fig. 3b).

Nanjinganthus dendrostyla. PB22281. (a) Una flor coalificada comprimida lateralmente con ovario (o), sépalo (s) y pétalos (p), incrustados en limolita. Reproducido de Fu et al.1. Barra de escala = 1 mm. (b) Vista detallada de la porción basal de la flor que se muestra en (a), que muestra un borde claro (triángulos) entre el sedimento y el techo del ovario, expuesto a través del desgarro. Barra de escala = 0,5 mm. (c) Vista SEM de la parte que se muestra en (b). Barra de escala = 0,5 mm. (d) Vista detallada de la región rectangular en (c), que muestra el techo del ovario (entre triángulos) aislando el ovario del exterior. Barra de escala = 0,1 mm.

Es obvio que Nanjinganthus es un órgano reproductor, no vegetativo. Entre todos los órganos reproductivos conocidos, existen microsporas, esporangios en sentido estricto y estructuras foliares accesorias (p. ej., brácteas, sépalos, pétalos e involucro). Los óvulos en el ovario de Nanjinganthus son de dimensiones milimétricas, 2,22 × 1,95 mm y 2,0 × 1,24 mm, y tridimensionales (Fig. 1d-g). Las formas y dimensiones de estos óvulos y su conexión a la pared del ovario mediante un funículo (Figs. 2f, h, 4) los distinguen de todas las estructuras foliares accesorias que se observan con frecuencia en los órganos reproductivos. Las dimensiones de los óvulos son mucho mayores que las de una microspora, que no suelen superar los 0,2 mm en ninguna dimensión. Los esporangios en sentido estricto rara vez se conocen completamente encerrados en una estructura en cualquier planta, con raras excepciones en Marsilea (que, sin embargo, es morfológicamente distinta de Nanjinganthus). Por el contrario, los óvulos de Nanjinganthus están cerrados, eliminando la posibilidad de que sean esporangios en sentido estricto. Estas comparaciones excluyen de nuestra consideración las microsporas, los esporangios y las estructuras foliares accesorias, dejando solo dos alternativas, un óvulo/megaspora. La aparición de un funículo (la conexión con la pared del ovario) del óvulo (Fig. 2f, h) excluye a las megasporas de una mayor consideración, ya que una megaspora (al menos una madura) no está conectada a una planta madre. La variación de las formas de los óvulos observada en un solo ovario de Nanjinganthus implica que los óvulos pueden tener un desarrollo asincrónico, un fenómeno que se observa con frecuencia en las angiospermas existentes8.

Reconstrucción actualizada de Nanjinganthus dendrostyla. Cabe destacar que la configuración del óvulo se modifica ligeramente según la nueva información revelada por Micro-CT.

La falta de consenso sobre el criterio para identificar las angiospermas fósiles ha provocado controversias en el estudio de las angiospermas tempranas. Por ejemplo, Herendeen et al.9, Sokoloff et al.2 y Bateman4 han propuesto criterios mutuamente contradictorios para las angiospermas fósiles: Herendeen et al.9 consideran varios caracteres como “características únicas de las angiospermas”, Sokoloff et al.2 parecen centrarse en pentamero de flores, mientras que Bateman4 prefirió la doble fecundación y el carpelo cerrado. Se volvió especialmente embarazoso cuando un lector descubre que Bateman es miembro de Sokoloff et al. y estas dos publicaciones contradictorias2,4 estaban en línea casi al mismo tiempo. Curiosamente, cualquiera de estos tres criterios, de adoptarse, aniquilaría a casi todas las angiospermas fósiles (incluidas las publicadas por los propios autores), lo que implica su inaplicabilidad6. Después de un estudio sistemático de la polinización en las coníferas, Tomlinson y Takaso10 encontraron que algunas coníferas recluyen sus semillas (aunque tal reclusión ocurre sólo después de la polinización), por lo tanto, la "angiospermia" no es una característica exclusiva de las angiospermas, sino "óvulos encerrados antes de la polinización". traza una clara demarcación entre gimnospermas y angiospermas. Este criterio fue adoptado por Fu et al.1,6 y así se aplicó para determinar que Nanjinganthus era una angiosperma temprana.

En vista de superficie, el techo del ovario está intacto e integral en PB22279 (Fig. 1a, b), lo que sugiere un ovario cerrado. Aunque es obvio a simple vista, el techo del ovario en PB22279 sólo se observa vagamente en la representación Micro-CT. De manera similar, el techo del ovario se ve como una costura delgada en PB180516. Esto puede atribuirse a la compresión de arriba hacia abajo durante la fosilización y las flores en ambos especímenes están orientadas y comprimidas de manera similar. Esta explicación se vuelve más plausible cuando se observa una flor comprimida lateralmente. Como se ve en las figuras 3a a d, el grosor del techo del ovario en PB22281 se ve menos afectado por la compresión lateral durante la fosilización. Por tanto, podemos medir el grosor del techo del ovario, que es mucho más grueso y llamativo que en PB22279 y PB180516. Aunque hay grietas en el techo del ovario (Figs. 1b, 3c,d), estas grietas pueden atribuirse a artefactos de desecación. La falta de sedimentos en el ovario (Fig. 3b) favorece la integridad del techo del ovario. En conjunto, es razonable decir que el techo del ovario original de Nanjinganthus es integral y aísla el ovario completamente del exterior.

Aunque Fu et al.1,6 demostraron que los óvulos estaban en el ovario en Nanjinganthus y aplicaron un criterio demasiado estricto de angiospermas (puede llevar a algunos botánicos a colocar incorrectamente algunas angiospermas en gimnospermas), su argumento es imperfecto: (1 ) su conclusión se basó en una comparación entre más de doscientas muestras, y (2) los óvulos se demostraron sólo en ovarios rotos1. Por lo tanto, existe una paradoja con respecto a Nanjinganthus: los óvulos que se muestran están en ovarios rotos y no se muestra ningún óvulo dentro de un ovario intacto, entonces nadie sabe si realmente hay óvulos en un ovario intacto de Nanjinganthus, ya que los óvulos y el ovario cerrado, como dos características, nunca se han demostrado en el mismo espécimen de Nanjinganthus hasta ahora. Gracias a la inventiva tecnología Micro-CT, ahora podemos demostrar ambas características (óvulos y ovario cerrado) en PB22279 (Fig. 1a – g) y PB180516 (Fig. 2a – h), eliminando esta última duda sobre Nanjinganthus. La posición de los óvulos en el ovario (Figs. 1d-g) sugiere que la angioovulación ocurre en Nanjinganthus, lo que satisface el criterio demasiado estricto anterior para las angiospermas.

La edad temprana (Jurásico temprano) de Nanjinganthus está en línea con el aumento de otras evidencias fósiles11,12,13,14,15,16,17,18,19,20, así como con estudios moleculares y análisis filogenéticos21,22,23,24. 25,26,27 sugiriendo un origen anterior de las angiospermas (en el Jurásico e incluso en el Triásico). Es hora de actualizar nuestro conocimiento sobre la historia temprana de las angiospermas.

Los materiales estudiados aquí incluyen dos especímenes que han sido publicados previamente en Fu et al.1,6, así como un espécimen nuevo (Fig. 2). Estos especímenes son de la misma localidad y la información sobre la localidad, estratigrafía y edad de los fósiles está disponible en Fu et al. (2018). Los detalles de los fósiles se observaron y fotografiaron utilizando un microscopio estereoscópico Nikon SMZ1500 equipado con una cámara Digital Sight DS-Fi1. Se escanearon dos muestras (PB22279, PB180516) utilizando un escáner de microtomografía computarizada GE v|tome|x m300&180 (GE Measurement & Control Solutions, Wunstorf, Alemania), ubicado en el Laboratorio Clave de Evolución de Vertebrados y Orígenes Humanos de la Academia China. de Ciencias, Beijing, China. El conjunto de datos tiene una resolución de 23,298 µm y el escaneo se realizó a 120 kV y 150 µA. Se adquirió un cuadro por proyección con un tiempo de 2000 ms para un total de 2500 proyecciones. Se observó un espécimen (PB22281) utilizando un SEM MAIA3 TESCAN ubicado en el Instituto de Geología y Paleontología de Nanjing, Nanjing, China. Todas las imágenes se grabaron en formato TIFF o JPEG, los videos se guardaron en formato avi y todas las figuras se organizaron juntas usando Photoshop 7.0 para su publicación.

Todos los datos analizados durante este estudio se incluyen en este artículo publicado y sus archivos de información complementarios.

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Descargar referencias

Esta investigación fue apoyada por el Programa de Investigación de Prioridad Estratégica (B) de la Academia de Ciencias de China (XDB26000000) y la Fundación Nacional de Ciencias Naturales de China (42288201, 41688103, 91514302). Agradecemos al Sr. Yan Fang por su ayuda con la observación SEM. Esto está dedicado al 90 cumpleaños del Prof. Dr. Zhiyan Zhou.

Laboratorio Estatal Clave de Paleobiología y Estratigrafía, Instituto de Geología y Paleontología de Nanjing y Centro CAS para la Excelencia en la Vida y el Paleoambiente, Academia China de Ciencias, Nanjing, 210008, China

Qiang Fu y Xin Wang

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Yemao Hou y Pengfei Yin

Departamento de Geociencias Marinas y Ordenación del Territorio, Universidad de Vigo, 36200, Vigo, España

José Bienvenido Diez & Manuel García-Ávila

Centro de Investigaciones Marinas, Universidad de Vigo (CIM-UVIGO), 36200, Vigo, España

José Bienvenido Diez & Manuel García-Ávila

Herbario de Queensland, Mount Coot-Tha Road, Toowong, QLD, 4066, Australia

mike polo

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QF, conceptualización, recursos, redacción; YH, PY, adquisición y curación de datos, redacción; JBD, MGÁ., redacción, revisión; MP, redacción, revisión; XW, conceptualización, recursos, redacción: borrador original.

Correspondencia a Xin Wang.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Fu, Q., Hou, Y., Yin, P. et al. Los resultados de la micro-CT muestran óvulos encerrados en los ovarios de Nanjinganthus. Representante científico 13, 426 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-022-27334-0

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Recibido: 14 de agosto de 2022

Aceptado: 30 de diciembre de 2022

Publicado: 09 de enero de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-27334-0

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